Kolekcja sztuki miasta Pula została stworzona jako logiczna sekwencja założenia galerii, której początki sięgają 1970 roku, kiedy pierwsza miejska przestrzeń wystawowa została otwarta na ulicy Opatija. Od 1972 roku cenne dzieła sztuki zostały zakupione lub przekazane do kolekcji przez artystów. To połączenie artystów i ich miasta spowodowało, że dziś mamy w kolekcji około stu prac, a poprzez dodanie pojedynczych arkuszy z folderów graficznych liczba ta jest zwiększana o kolejne dwieście prac. Dziś ten bogaty fundusz artystyczny podzielony jest na dwie kolekcje: Istryjską Kolekcję Autorów i Kolekcję Sztuki z dziełami autorów z terytorium byłego państwa. W 2006 r. Kolekcja sztuki miasta Pula została wzbogacona o darowiznę kolekcji dzieł najwybitniejszych artystów z Puli i Istrii oraz jednego z najbardziej znaczących malarzy chorwackich XX wieku, Antuna Motiki. Kolekcja Antun Motika obejmuje dzieła o wartości dokumentalnej z okresu przedakademickiego Motiki, a następnie akwarele, gwasze, temperę i olej, wykonane w latach 1929–1940 i później, duże rysunki, z których większość to szkice i szablony rzeźb w szkło i ceramika. Darowizna obejmuje również cztery rzeźby, brązowe medale, folie aluminiowe i pięćdziesiąt eksperymentów malarskich. Specjalny segment kolekcji składa się z dwudziestu albumów z rysunkami, kolaży fotograficznych, eksperymentów fotograficznych i dwóch ilustrowanych historii stworzonych w Gimnazjum Pazin.