La colección del Museo de Pula se inició durante la primera mitad del siglo XIX recogiendo monumentos de piedra en el Templo de Augusto. El descubrimiento de objetos de piedra, cerámica y metal en Nesactium sirvió de base para el establecimiento del Museo de Antigüedades (Museo d'antichità) y el Museo Municipal de Pula (Civico Museo della città di Pola) en 1902. Su asiento fue en un edificio que ya no existe, en Uspon Sv. Stjepana, en las proximidades del Arco de los Sergii.

Con la transferencia de la sede de la Sociedad de Arqueología e Historia Local de Istria (Società istriana di archeologia e storia patria), y la eliminación de parte del inventario arqueológico de Poreč a Pula, el Museo Municipal se fusionó con la Colección del Estado (monumentos de piedra ) y el Museo Provincial de Poreč (Museo Provinciale), lo que resultó en la creación de una sola institución con carácter regional, por lo que el Museo Real de Istria (Regio Museo dell'Istria) se estableció en 1925. Debido a la riqueza de las colecciones pronto se hizo necesario buscar nuevas instalaciones de exhibición, por lo que una estructura que solía albergar la antigua escuela secundaria austriaca (erigida en 1890) se adaptó para satisfacer las nuevas necesidades de este museo que se abrió para el público en general en 1930. El El museo está ubicado en el borde oriental de un asentamiento prehistórico de la colina y la colonia romana de Pola. La majestuosa Puerta Doble Romana (Porta Gemina) y el lapidarium y el parque al aire libre, un camino de acceso y una amplia escalera conducen a la entrada principal al edificio detrás del cual se encuentra el Pequeño Teatro Romano. Esta exposición estuvo abierta al público con modificaciones menores hasta el final de la Segunda Guerra Mundial, cuando la mayoría de las exhibiciones se trasladaron a Italia durante la administración angloamericana.

Esta institución fue renombrada como Museo Arqueológico de Istria en 1947, y ha estado funcionando continuamente hasta el presente desde sus locales originales. Después de que el gobierno italiano restituyó parte de los materiales arqueológicos en 1961, fue necesario un trabajo sistemático y enormes esfuerzos para adaptar gradualmente el edificio del Museo y desarrollar una concepción didáctico-visual para todas las propiedades representativas que el Museo poseía. En la planta baja y en los pasillos del Museo, el lapidarium reorganizado se abrió en 1968 (otra reorganización está actualmente en curso). En 1973, las salas de exhibición que albergan la Colección Prehistórica se abrieron en el primer piso del Museo y en el segundo las de las Colecciones Romana, Romana Tardía y Medieval. Las salas de exposiciones del Museo Arqueológico de Istria se reponen constantemente con nuevos descubrimientos descubiertos en los sitios arqueológicos de Istria (cuevas prehistóricas, fortificaciones y necrópolis, fincas romanas, edificios, cementerios y estructuras religiosas del período cristiano primitivo y bizantino, el período de Las incursiones bárbaras y el asentamiento de los eslavos en Istria.

Con una cuidadosa selección de objetos arqueológicos que se exhiben en la exposición permanente actual, presentamos el desarrollo de la cultura material en el territorio de Istria desde la prehistoria (Paleolítico, Neolítico, Edad de Bronce y los hallazgos particularmente ricos del último milenio antes de Cristo, descubierto en las necropolias de la antigua Histri, en el primer piso), durante el período de dominio romano (el lapidarium en la planta baja y en los pasillos del Museo, y exhibido en el segundo piso, encuentra de las necropolises romanas, la colección de vidrio, cerámica, objetos de metal, retratos y esculturas decorativas, materiales de construcción), los períodos romano tardío y medieval temprano (hallazgos de necrópolis cristianas tempranas, castillos, iglesias cristianas primitivas, hallazgos graves: joyas y piezas de vestuario de necrópolis eslavas), hasta el período de feudalización de la península (también en el segundo piso), y una sección del lapidarium medieval (la colección de ornam entrelazado medieval Escultura ent).

El Museo Arqueológico de Istria se organiza hoy en día como el Departamento Arqueológico (que consiste en las Colecciones Prehistóricas, Romanas, Medievales y Modernas, con una Colección Numismática y una Colección de Arqueología Subacuática en la etapa de fundación), el Departamento de Documentación, el Departamento de la Biblioteca, el Departamento de Educación y el Departamento de Conservación-Restauración. Excepto en el edificio principal, el Museo también ha dislocado colecciones que se encuentran en el anfiteatro de Pula, del cual también es responsable, el templo de Augusto, el monasterio franciscano y Nesactium.