Sbírka muzea v Pule byla zahájena v první polovině 19. století shromažďováním kamenných památek v Augustově chrámu. Objev kamenných, keramických a kovových předmětů v Nesactiu sloužil jako základ pro založení muzea starožitností (Museo d'antichità) a Městského muzea v Pule (Civico Museo della città di Pola) v roce 1902. Jeho sídlo bylo v budově, která již neexistuje, na Uspon Sv. Stjepana, v blízkosti oblouku Sergii.

S přesunem sídla istrijské archeologické a místní historie (Società istriana di archeologia e storia patria) a odstraněním části archeologické inventury z Poreče do Pule se Městské muzeum sloučilo se Státní sbírkou (kamenné památky) ) a Provinční muzeum z Poreče (Museo Provinciale), které vedlo k vytvoření jediné instituce s regionálním charakterem, a tak bylo v roce 1925 zřízeno Královské muzeum Istrie (Regio Museo dell'Istria). Díky bohatosti sbírek brzy bylo nutné hledat nové výstavní prostory, a tak struktura, která bývalá bývalá rakouská střední škola (postavená v roce 1890), byla upravena tak, aby sloužila novým potřebám tohoto muzea, které bylo otevřeno pro širokou veřejnost v roce 1930. Muzeum se nachází na východním okraji prehistorického hradiště a římské kolonie Pola. K hlavnímu vchodu do budovy, za níž je Malé římské divadlo, vede nádherná římská dvojitá brána (Porta Gemina) a venkovní lapidárium a park, přístupová cesta a široké schodiště. Tato výstava byla s menšími úpravami přístupná veřejnosti až do konce druhé světové války, kdy byla většina exponátů přesunuta do Itálie během angloamerické administrativy.

Tato instituce byla v roce 1947 přejmenována na Archeologické muzeum na Istrii a dodnes funguje z původních prostor. Poté, co italská vláda v roce 1961 restituovala část archeologických materiálů, bylo zapotřebí systematické práce a obrovské úsilí k postupnému přizpůsobení budovy muzea a vytvoření didakticko-vizuální koncepce pro všechny reprezentativní majetky, které muzeum vlastnilo. V přízemí a na chodbách muzea bylo v roce 1968 otevřeno přestavěné lapidárium (v současné době probíhá další přestavba). V roce 1973 byly v prvním patře muzea a ve druhém v římských, pozdně římských a středověkých sbírkách otevřeny výstavní haly s pravěkou sbírkou. Výstavní síně Archeologického muzea na Istrii se neustále doplňují novými nálezy objevenými na istrijských archeologických nalezištích (prehistorické jeskyně, kopce a nekropole, římské zemědělské statky, budovy, hřbitovy a náboženské struktury z období raného křesťanství a byzantského období, období Barbarské vpády a osídlení Slovanů na Istrii.

Pečlivým výběrem archeologických objektů, které jsou vystaveny na současné stálé výstavě, představujeme vývoj hmotné kultury na území Istrie z pravěku (paleolit, neolit, doba bronzová a zvláště bohaté nálezy z minulého tisíciletí před naším letopočtem, objevené v nekropolitách starého Histri - v prvním patře), v období římské nadvlády (lapidárium v přízemí a na chodbách muzea, a vystavené ve druhém patře), nálezy z římských nekropolitů, sbírka sklo, keramika, kovové předměty, portrétní a dekorativní sochařství, stavební materiály), pozdně římská a raná středověká období (nálezy z raně křesťanských nekropole, hrady, raně křesťanské církve, hrobové nálezy - šperky a kostýmní části ze slovanských nekropolí) období feudalizace poloostrova (rovněž ve druhém patře) a část středověkého lapidária (sbírka středověkých prokládaných ozdob ent sochařství).

Archeologické muzeum na Istrii je dnes organizováno jako archeologické oddělení (sestávající z pravěkých, římských, středověkých a novověkých sbírek s numismatickou sbírkou a podvodní archeologické sbírky ve fázi založení), oddělení dokumentace, oddělení knihoven, Oddělení školství a oddělení památkové péče. S výjimkou hlavní budovy muzeum také rozmístilo sbírky, které se nacházejí v amfiteátru v Pule, za který je také odpovědný, v chrámu Augustuse, františkánském klášteře a v Nesactiu.