Колекцијата на музејот во Пула е започната во текот на првата половина на 19 век со собирање камени споменици во Храмот Август. Откривањето на камени, грнчарски и метални предмети на Несактиум служеше како основа за формирање на Музејот на антиквитети (Museo d'antichità), и Општинскиот музеј во Пула (Civico Museo della città di Pola) во 1902 година. Неговото место беше во зграда која веќе не постои, на Упсон Св. Стјепана, во околината на Арката на Серџиите.

Со пренесувањето на седиштето на Истрарското друштво за археологија и локална историја (Социета istriana di archeologia e storia patria), и со отстранување на дел од археолошкиот инвентар од Пореч во Пула, Општинскиот музеј се спои со Државната колекција (камени споменици ) и Музејот Провинциски од Пореч (Museo Provinciale), што резултираше во создавање на единствена установа со регионален карактер, и така Кралскиот музеј на Истра (Regio Museo dell'Istria) е основан во 1925 година. Поради богатството на колекциите наскоро стана неопходно да се бараат нови изложбени простории, и така структурата што се користеше за сместување на поранешното австриско средно училиште (подигната во 1890 година) беше адаптирана за да ги опслужи новите потреби на овој музеј што беше отворен за пошироката јавност во 1930 година. Музејот се наоѓа на источниот раб на предисториска населба ридфор и населбата Римска колонија Пола. Неверојатната римска двојна порта (Порта Гемина) и лапидариумот и паркирањето на отворено, пристапниот пат и широкото скалило, водат до главниот влез во зградата зад која се наоѓа Малиот римски театар. Оваа изложба беше со помала модификација отворена за јавноста до крајот на Втората светска војна, кога поголемиот дел од експонатите беа преместени во Италија за време на англо-американската администрација.

Оваа институција беше преименувана во Археолошки музеј на Истра во 1947 година и постојано функционира до денес од нејзините првични простории. Откако италијанската влада го врати дел од археолошките материјали во 1961 година, беа потребни систематска работа и огромни напори за постепено прилагодување на зградата на Музејот и да се развие дидактичко-визуелна концепција за сите репрезентативни зафати што ги поседуваше Музејот. На приземјето и во ходниците на Музејот, преработениот лапидариум беше отворен во 1968 година (во моментот е во тек уште едно преуредување). Во 1973 година, изложбените простории во кои се сместуваше Праисториската колекција беа отворени на првиот кат на Музејот, а на вториот на римската, доцноримската и средновековната колекција. Изложбените сали на Археолошкиот музеј на Истра постојано се надополнуваат со нови откритија откриени на Истарските археолошки места (праисториски пештери, ридници и некрополи, римски земјоделски имоти, згради, гробишта и религиозни структури од ранохристијанскиот и византискиот период, периодот на Варварски упади и населбата на Словените во Истра.

Со внимателен избор на археолошки предмети што се изложени на тековната постојана изложба, го претставуваме развојот на материјалната култура на територијата на Истра од праисторијата (палеолитско, неолитско, бронзено време и особено богатите откритија од минатиот милениум пред нашата ера, откриена во некрополиите на стариот Хистри - на првиот кат, низ периодот на римското владеење (лапидариумот на приземјето и во ходниците на Музејот, и изложено на вториот кат, откритие од римските некрополи, збирката на стакло, грнчарија, метални предмети, портретска и украсна скулптура, градежни материјали), доцноримските и раните средновековни периоди (откритија од ранохристијанските некрополи, замоци, ранохристијански цркви, гробни наоди - накит и костуми од словенски некрополи), до периодот на феудализација на Полуостровот (исто така на вториот кат) и дел од средновековниот лапидариум (збирка средновековна меѓуслојска орнама влезна скулптура).

Во денешно време Археолошкиот музеј на Истра е организиран како Археолошки оддел (составен од предисториски, римски, средновековни и современи збирки, со нумизматичка колекција и подводна археолошка колекција во основачката фаза), Одделот за документирање, Одделение за библиотека, Одделение за образование и одделение за конзервација и реставрација. Освен во главната зграда, Музејот има и дислоцирани збирки што се наоѓаат во амфитеатарот кај Пула, за што е исто така надлежен, храмот Август, Францисканскиот манастир и кај Несактиум.